Bursera vs Commiphora (Burseraceae), un análisis de los táxones cubanos basado en caracteres morfológicos y moleculares

INTRODUCCIÓN

La familia Burseraceae Kunth cuenta con 18 géneros y cerca de 600 especies en el mundo, y nueve géneros y 240 especies en América (Medina-Lemos, 2008). Commiphora Jacq. es el género más grande de la familia con casi 200 especies (Gillett,1979Gillett JB. 1979. Commiphora (Burseraceae) in South America and its relationship to Bursera. Kew Bulletin. 34: 569-587.). Burseraceae originalmente se dispersó a través de América Central hacia la Amazonía. Durante los eventos de enfriamiento y sequía en el Oligoceno, donde probablemente los progenitores de América del Norte se extinguieron; posteriormente, la familia experimentó varios eventos vicariantes y más tarde varias dispersiones de larga distancia a través del hemisferio sur. Desde la Amazonía, la familia recolonizó Centroamérica y el Caribe. Las diversificaciones más rápidas en las Américas para las Burseraceae ocurrieron durante el Mioceno en Protium y Bursera, en su mayoría a través de eventos geológicos, dispersión y especialización del hábitat (Daly et al., 2022Daly DC, Perdiz R, Fine PV, Damasco G, Martínez-Habibe MC, Calvillo L. 2022. A review of Neotropical Burseraceae. Brazilian Journal of Botany. 45: 103-137.).

En la obra Flora de Cuba (León y Alain, 1951León H, Alain H. 1951. Flora de Cuba II. Dicotiledóneas. Casuarináceas a Meliáceas. Contribuciones Ocasionales del Museo de Historia Natural de La Salle No.10, La Habana.), se reportan para la familia tres géneros (Bursera L., Protium Burmann y Tetragastris Gaertnert) y 10 especies, de ellas seis para el género Bursera (Bursera simaruba (L.) Sargent, B. shaferi (Britton & P. Wilson) Urb., B. graveolens (Kunth) Triana & Planch., B. angustata C. Wright ex Griseb., B. glauca Griseb. y B. inaguensis Britton. Moncada (1989)Moncada M. 1989. Reporte del género Commiphora Jacq. (Burseraceae) para Cuba. Revista del Jardín Botánico Nacional. 10: 3-10. propuso transferir estas tres últimas especies, al género Commiphora, a partir de un estudio palinológico y morfológico de la familia en Cuba. Para este estudio, analizamos los criterios de Moncada, que se basaron fundamentalmente, en la forma del grano de polen y en algunos caracteres morfológicos, entre ellos, hábito de la planta, características del folíolo, tipo de cáliz y los estambres, separando a las especies cubanas de Bursera en dos grupos. En el primero se incluyeron a las especies B. simaruba, B. shaferi y B. graveolens y en el segundo a las especies B. angustata, B. glauca y B. inaguensis. Estas últimas según Moncada (1989)Moncada M. 1989. Reporte del género Commiphora Jacq. (Burseraceae) para Cuba. Revista del Jardín Botánico Nacional. 10: 3-10. deben ser combinaciones nuevas incluidas en el género Commiphora, por presentar características morfológicas afines con este género. Greuter y Rankin (2022), consideraron a estas combinaciones en su revisión de las Plantas Vasculares de Cuba como sinónimos homotípicos de Bursera.

Reconstrucciones filogenéticas basadas en datos moleculares, han sugerido que el género Bursera es monofilético y hermano del género Commiphora (Becerra y Venable, 1999Becerra JX, Venable DL. 1999. Nuclear ribosomal DNA phylogeny and its implications for evolutionary trends in Mexican Bursera (Burseraceae). American Journal of Botany. 86: 1047-1057.; Becerra, 2003Becerra JX. 2003. Evolution of Mexican Bursera (Burseraceae) inferred from ITS, ETS and SS nuclear ribosomal DNA sequences. Molecular Phylogenetics Evolution. 26: 300-309.; Martínez-Habibe, 2012Martínez-Habibe MC. 2012. Systematics, biogeography and leaf anatomy and architecture of Bursera subgen. Bursera (Burseraceae) in the Greater Antilles and the Bahamas. Tesis de Doctorado. Claremont Graduate University, Claremont.; De Nova et al., 2012De Nova JA, Montero JC, Medina-Lemos R, Rosell J, Weeks A, Olson ME, et al. 2012. Insights into the historical construction of species-rich Mesoamerican Seasonally Dry Tropical Forests: the diversification of Bursera (Burseraceae, Sapindales). New Phytologist. 193: 276-287). A su vez, apoyan la inclusión de todas las especies cubanas, con excepción de B. graveolens que pertenece a la sección Bullockia, dentro del género Bursera (Clarkson et al., 2002Clarkson JJ, Chase MW, Harley MM. 2002. Phylogenetic relationships in Burseraceae based on plastid rps16 intron sequences. Kew Bulletin. 57: 183-193.; Rosell et al., 2010Rosell J, Medina-Lemus R, Olson ME, Weeks A, De-Nova JA, Lemos RM, et al. 2010. Diversification in species complexes: Tests of species origin and delimitation in the Bursera simaruba clade of tropical trees (Burseraceae). Molecular Phylogenetics and Evolution. 57: 798-811.; De Nova et al., 2012De Nova JA, Montero JC, Medina-Lemos R, Rosell J, Weeks A, Olson ME, et al. 2012. Insights into the historical construction of species-rich Mesoamerican Seasonally Dry Tropical Forests: the diversification of Bursera (Burseraceae, Sapindales). New Phytologist. 193: 276-287). En contraste, otras reconstrucciones sugieren que Bursera es un taxon parafilético que engloba a Commiphora (Weeks et al., 2005Weeks A, Daly DC, Simpson BB. 2005. The phylogenetic history and biogeography of the frankincense and myrrh family (Burseraceae) based on nuclear and chloroplast sequence data. Molecular Phylogenetics and Evolution. 35: 85-101.). De acuerdo con este resultado, el subgénero Bursera, que agrupa a las especies con corteza exfoliante, es el grupo hermano de Commiphora, género casi restringido al Viejo Mundo, mientras que el subgénero Bullockia es el grupo hermano del clado anterior. Aunque se había sugerido que las especies cubanas previamente transferidas a Commiphora eran en realidad especies de Bursera, partiendo de la posición de algunas especies antillanas (incluyendo B. inaguensis) en una filogenia con datos moleculares (Weeks y Simpson, 2004Weeks A, Simpson B. 2004. Molecular genetic evidence for interspecific hybridization among endemic Hispaniolan Bursera (Burseraceae). American Journal of Botany. 91: 976-984.), es hasta la inclusión de C. glauca y C. angustata en las filogenias moleculares (Rosell et al., 2010Rosell J, Medina-Lemus R, Olson ME, Weeks A, De-Nova JA, Lemos RM, et al. 2010. Diversification in species complexes: Tests of species origin and delimitation in the Bursera simaruba clade of tropical trees (Burseraceae). Molecular Phylogenetics and Evolution. 57: 798-811.) que se tiene la certeza de la pertenencia de estas especies al género Bursera. De acuerdo a lo anteriormente expuesto, el objetivo del presente trabajo fue realizar la correcta ubicación taxonómica de especies cubanas de los géneros Bursera y Commiphora a partir del estudio de caracteres morfológicos y moleculares.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizó la recolecta de especies entre los años 2008 - 2015 en diferentes regiones del país (Cuba occidental, central y oriental). Las flores y frutos se conservaron en una solución de formol. Todos los especímenes recolectados se encuentran depositados en el Herbario Nacional de Cuba “Onaney Muñiz” (HAC). Para el estudio de los caracteres morfológicos foliares, florales y del fruto, se tomaron cinco muestras visiblemente sanas como media por ejemplares, tanto de los colectados en campo, como del material de herbario. Para los ejemplares herborizados, se hirvieron las partes florales y/o vegetativas en agua glicerinada 1:1 para su hidratación. La observación se realizó en un microscopio estereoscópico Zeiss KL 1500 LCD.

Se revisó la literatura disponible sobre la familia, además se consultaron los tipos y los Protólogos de todos los nombres cubanos (De Candolle, 1825De Candolle AP. 1825. Bursera. Prodromus Systematis Nauralis Regni Vegetabilis. 2: 73.; Hooker, 1862Hooker JD. 1862. Burseraceae in Betham & Hooker, Genera Plantarum 1: 321-327.; Urban, 1920Urban I. 1920. Fundamenta Florae Indiae Occidentalis. Symbolae Antillanae. 8: 329.; Engler, 1931Engler A. 1931. Burseraceae. Engler & Prantl, Die Naturlichen Pflanzenfamilien. Band 19A: 410-443.; León y Alain, 1951León H, Alain H. 1951. Flora de Cuba II. Dicotiledóneas. Casuarináceas a Meliáceas. Contribuciones Ocasionales del Museo de Historia Natural de La Salle No.10, La Habana.; Daly et al., 2011Daly DC, Harley MM, Martínez Habibe MC, Weeks A. 2011. Burseraceae. En: Kubitzki (ed.), Flowering plants. Eudicots. The families and genera of vascular plants, vol 10, 76-104, Springer, Berlin.). La presente revisión se basó en el estudio de tipos nomenclaturales y otros especímenes. Se revisaron 163 especímenes de la herbarios: B, HAC, HAJB, ACAM, VCLV, HPR, HLT, HISPJMC, NY, RSA (Anexo 1). Se citaron las siglas del herbario según Thiers (2022)Thiers B. 2022. Index herbariorum: a global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden’s virtual herbarium. Disponible en: http://sweet-gum.nybg.org/science/ih/ (consultado: 1 de enero de 2022)., mientras que las series de especímenes se citaron de acuerdo con las recomendaciones de Regalado et al. (2008)Regalado L, Ventosa I, Morejón R. 2008. Revisión histórica de los herbarios cubanos con énfasis en las series de especímenes. Revista del Jardín Botánico Nacional. 29: 101-138..

Se realizó un estudio comparativo entre los caracteres morfológicos analizados en este estudio y los analizados por Moncada (1989)Moncada M. 1989. Reporte del género Commiphora Jacq. (Burseraceae) para Cuba. Revista del Jardín Botánico Nacional. 10: 3-10. para las especies B. glauca, B. inaguensis y B. angustata: hábito, presencia de espinas, tipo de nerviación de los foliolos, número de pétalos en flores masculinas, forma de la corola, presencia de indumento en el cáliz, disposición de los estambres, tipo de polen y ornamentación del polen. La información de los caracteres analizados de los granos de polen para este estudio se tomó de Rzedowski y Palacios (1985)Rzedowski J, Palacios-Chávez R. 1985. La presencia de Commiphora (Burseraceae) en México. Taxon. 34: 207-210. y Aguilar-Sierra y Santanna (1998)Aguilar-Sierra CI, Santanna Melhem T. 1998. Morfologia polínica da tribo Bursereae (Burseraceae) na América do Sul. Revista Brasileña Botánica. 21: 17-26..

En el análisis molecular, se incluyeron las especies del género Bursera de las secciones de Bursera (todo el complejo Simaruba, excepto dos especies endémicas de Jamaica (B. hollickii y B. aromatica) y B. inversa, endémica de los bosques lluviosos del Choco-Darién) y la sección Bullockia. Como grupo externo se utilizaron las secuencias del banco internacional de genes (GenBank), de tres especies de Commiphora no presentes en Cuba. El ADN fue extraído de material fresco y seco en sílica-gel colectado en el campo, y unos pocos fueron extraídos de especímenes de herbario o colecciones vivas. Para la extracción del ADN, se realizó la amplificación y obtención de secuencias a partir de cinco regiones del ADN: ETS, ITS, NIA-i3 y pepC del ADN nuclear y el espaciador intergénico trnH-psbA del cloroplasto. Se utilizaron táxones adicionales de las especies mexicanas de acuerdo a los protocolos que se describen en las siguientes publicaciones referenciadas (Weeks et al., 2005Weeks A, Daly DC, Simpson BB. 2005. The phylogenetic history and biogeography of the frankincense and myrrh family (Burseraceae) based on nuclear and chloroplast sequence data. Molecular Phylogenetics and Evolution. 35: 85-101.; Weeks y Simpson, 2004Weeks A, Simpson B. 2004. Molecular genetic evidence for interspecific hybridization among endemic Hispaniolan Bursera (Burseraceae). American Journal of Botany. 91: 976-984.; Weeks y Simpson, 2007Weeks A, Simpson B. 2007. Molecular phylogenetic analysis of Commiphora (Burseraceae) yields insight on the evolution and historical biogeography of an "impossible" genus. Molecular Phylogenetics and Evolution. 42: 62-79.; Rosell, 2010Rosell J, Medina-Lemus R, Olson ME, Weeks A, De-Nova JA, Lemos RM, et al. 2010. Diversification in species complexes: Tests of species origin and delimitation in the Bursera simaruba clade of tropical trees (Burseraceae). Molecular Phylogenetics and Evolution. 57: 798-811.). En el análisis de las secuencias se utilizó el programa Sequencher (versión 4.6) (Gene Codes Corporation, 2006Gene Codes Corporation, 2006. Gene Codes launches Sequencher 4.6 for Windows and Mac platforms.) y para la alineación de la matriz, el programa Se-Al v.2.0a11 Carbón (Rambaut, 2002Rambaut A. 2002. SE-AL v.2.0a11: Sequence alignment editor. Disponible en: http://tree.bio.ed.ac.uk/software/seal (consultado: 15 de junio de 2008).). Las secuencias de los táxones mexicanos se eligieron en base a Rosell et al. (2010)Rosell J, Medina-Lemus R, Olson ME, Weeks A, De-Nova JA, Lemos RM, et al. 2010. Diversification in species complexes: Tests of species origin and delimitation in the Bursera simaruba clade of tropical trees (Burseraceae). Molecular Phylogenetics and Evolution. 57: 798-811. y los táxones externos de Commiphora a Weeks y Simpson (2007)Weeks A, Simpson B. 2007. Molecular phylogenetic analysis of Commiphora (Burseraceae) yields insight on the evolution and historical biogeography of an "impossible" genus. Molecular Phylogenetics and Evolution. 42: 62-79..

El estudio de los datos se realizó mediante el Análisis de Máxima Parsimonia: Programa WinClada v.1.00.08 usando Ratchet Parsimonia (Nixon, 2002Nixon KC. 2002. WinClada, version 1.00.08. Published by the author, Ithaca, Nueva York.). Se realizaron 1 000 réplicas por análisis. La congruencia entre cada matriz y entre los marcadores del núcleo y del cloroplasto fue determinada por la prueba de diferencia de incongruencia. Para el Análisis Bayesiano (MrBayes v. 3.2), se utilizó el modelo de substitución de nucleótidos (Akaike Information Criterion), en ModelTest v.3.7 (Posada and Crandall, 1998Posada D, Crandall KA. 1998. ModelTest: testing the model of DNA substitution. Bioinformatics. 14: 817-818.) para determinar el modelo de evolución que mejor se ajuste a cada uno de los marcadores, combinando los mismos y por marcadores individuales (Huelsenbeck y Ronquist, 2001Huelsenbeck JP, Ronquist F. 2001. MrBayes: Bayesian inference of phylogenetic trees. Bioinformatics 17: 754-755.). La filogenia se construyó a nivel de especie, incluyendo las secciones Bursera y Bullockia, a partir de marcadores del genoma nuclear y plastificar. Se realizó un árbol de consenso estricto y se determinaron los tiempos de origen y de divergencia, usando el método de verosimilitud penalizada (Programa r8s) (Sanderson, 2003Sanderson MJ. 2003. r8s: inferring absolute rates of molecular evolution and divergence times in the absence of a molecular clock. Bioinformatics. 19: 301-302.; Magallón y Sanderson, 2001Magallón S, Sanderson MJ. 2001. Absolute diversification rates in angiosperm clades. Evolution. 55: 1762-1780.).

RESULTADOS

Al comparar los caracteres morfológicos analizados en este estudio y los analizados por Moncada (1989)Moncada M. 1989. Reporte del género Commiphora Jacq. (Burseraceae) para Cuba. Revista del Jardín Botánico Nacional. 10: 3-10. se observó que solo el tipo de polen ubica a las especies B. angustata, B. glauca y B. inaguensis en el género Commiphora, mientras que la no presencia de espinas, la cantidad de pétalos en las flores masculinas, la corola valvar y la disposición de los estambres las ubican en el género Bursera. La presencia de indumento en el cáliz apareció en todas las especies estudiadas excepto en B. gibarensis y B. angustata. Por otra parte, se observó la disposición de los estambres en dos verticilos a la misma altura, excepto en B. graveolens que los presenta a diferentes alturas (Tabla 1).

A partir de las secuencias combinadas de un plastidio y cuatro marcadores nucleares, los resultados de la filogenia mostraron los principales linajes dentro del género Bursera (Fig. 1). Se reafirmó la monofilia del género. Bursera muestra dos clados bien sustentados, el primero correspondiente a Bursera subg. Elaphrium, y el segundo con dos grupos pertenecientes a Bursera subg. Bursera y a las especies incluidas en el complejo Simaruba. Las especies cubanas se ubicaron dentro del clado antillano, incluido en el complejo Simaruba, con muy bien soporte estadístico (probabilidad posterior de inferencia bayesiana encima de ramas y valores de bootstrap por debajo). El clado antillano parece estar cercanamente relacionado con B. simaruba y B. ovalifolia, una especie muy similar a B. simaruba, dentro del llamado complejo Simaruba.

La especie B. shaferi se separó del resto de las especies cubanas en un clado terminal no resuelto. Es una de las especies más fáciles de distinguir en Cuba por la combinación de hojas simples, redondeadas-triangulares, con ápice en la punta no mucronado y base redondeada a cordada. El resto de las especies cubanas se agruparon en un clado monofilético con un fuerte soporte. B. inaguensis apareció polifilética con muestras cubanas, la colección cubana es cercana con B. nashii de República Dominicana, mientras que B. inaguensis de las Bahamas es hermana de B. frenningae, especie muy similar morfológicamente a B. simaruba dentro del llamado complejo simaruba. Las colecciones cubanas difieren notablemente del material de las Bahamas en cuanto a características de hojas e inflorescencias, lo que lo hace probable que B. inaguensis represente una especie distinta (Fig. 1).

El Árbol de máxima probabilidad del género Bursera, mostró que el género diversificó en el Eoceno (48.6 millones de años), mientras que las especies antillanas diversificaron hace 12.9 millones de años, en el Mioceno temprano, siendo las especies cubanas más jóvenes aún. Con un tiempo estimado de divergencia de 5.3 millones de años. La sección Bullockia diversificó después de la divergencia de B. tecomaca. A su vez, las secciones Bursera y Bullockia exhibieron tiempos de espera casi paralelos (Fig. 2).

DISCUSIÓN

En este estudio, se pudo observar que algunos caracteres morfológicos pueden estar presentes en ambos géneros, lo que dificulta a veces la segregación de las especies. En 1989, Moncada transfirió tres especies cubanas de Bursera al género Commiphora, basado principalmente en algunas características del polen. Sin embargo, las características del polen no son diagnósticas a nivel de género (Daly et al., 2011Daly DC, Harley MM, Martínez Habibe MC, Weeks A. 2011. Burseraceae. En: Kubitzki (ed.), Flowering plants. Eudicots. The families and genera of vascular plants, vol 10, 76-104, Springer, Berlin.). Moncada, menciona al tipo oblato esferoidal para las especies B. angustata, B. glauca y B. inaguensis y el tipo prolato esferoidal para las especies B. simaruba, B. shaferi y B. graveolens, si tenemos en cuenta lo planteado por Harley et al. (2005)Harley M, Song U, Banks H. 2005. Pollen morphology and systematics of Burseraceae. Grana. 44: 282-299. las especies de Commiphora pueden presentar ambos tipos de polen. Por otra parte, basándose también en la morfología del polen (Palacios, 1984Palacios R. 1984. La morfología de los granos de polen de las especies mexicanas del género Bursera. Biotica. 9: 153-182.; Rzedowski y Palacios, 1985Rzedowski J, Palacios-Chávez R. 1985. La presencia de Commiphora (Burseraceae) en México. Taxon. 34: 207-210.) sugieren que B. tecomaca (DC.) Standl. y B. sarcopoda Wilson P.G. especies de México, estaban más relacionadas con Commiphora que con Bursera y fueron también transferidas. Sin embargo, Rzedowski et al. (2005)Rzedowski J, Medina R, Calderón G. 2005. Inventario del conocimiento taxonómico, así como de la diversidad y del endemismo regionales de las especies mexicanas de Bursera (Burseraceae). Acta Botánica Mexicana. 70: 85-111. reconocen que deben permanecer como componentes de Bursera basados en los estudios más recientes de secuencias de ADN. Adicionalmente, una reconstrucción filogenética que incluyó un muestreo más amplio resolvió que estas especies (B. angustata, B. glauca y B. inaguensis), realmente pertenecen a Bursera subgénero Bursera, siendo este un clado monofilético (Martínez-Habibe, 2012Martínez-Habibe MC. 2012. Systematics, biogeography and leaf anatomy and architecture of Bursera subgen. Bursera (Burseraceae) in the Greater Antilles and the Bahamas. Tesis de Doctorado. Claremont Graduate University, Claremont.).

Respecto al hábito, en la Flora de Cuba (León y Alain, 1951León H, Alain H. 1951. Flora de Cuba II. Dicotiledóneas. Casuarináceas a Meliáceas. Contribuciones Ocasionales del Museo de Historia Natural de La Salle No.10, La Habana.) y (Moncada, 1989Moncada M. 1989. Reporte del género Commiphora Jacq. (Burseraceae) para Cuba. Revista del Jardín Botánico Nacional. 10: 3-10.) se plantean que las especies cubanas del grupo Commiphora son arbustos y que las especies del grupo Bursera son árboles. En el trabajo de campo realizado, se constató que se pueden manifestar los dos tipos de hábitos en este grupo de especies, planteado así en las descripciones. Por otra parte, Gillett (1979)Gillett JB. 1979. Commiphora (Burseraceae) in South America and its relationship to Bursera. Kew Bulletin. 34: 569-587. refirió la presencia del género Commiphora en América del Sur cuando transfirió a este género, la especie Bursera leptophloeos (Mart.), el autor muestra los caracteres morfológicos distintivos para ambos géneros y sugiere que pueden combinarse en uno solo. Una característica a la que da mucha importancia es la presencia de espinas en el género Commiphora, que según plantea son extremadamente raras en Bursera y sólo se observan en B. spinescens Urb. & Ekm. de Haití. La presencia de espinas es un carácter que se presenta en C. leptophloeos (Mart.) Gillett transferida por Gillet (1979)Gillett JB. 1979. Commiphora (Burseraceae) in South America and its relationship to Bursera. Kew Bulletin. 34: 569-587., pero que en nuestro estudio no se observa en ninguna de las especies cubanas.

En el estudio de las flores, Moncada (1989)Moncada M. 1989. Reporte del género Commiphora Jacq. (Burseraceae) para Cuba. Revista del Jardín Botánico Nacional. 10: 3-10. plantea que el cáliz es glabro en todas las especies de Bursera. Sin embargo, en nuestra revisión se observa que excepto en B. gibarensis y B. angustata, el resto de las especies presentan indumento, por tanto, este es un carácter que se puede presentar indistintamente en las especies. Otro aspecto que plantea Gillet (1979)Gillett JB. 1979. Commiphora (Burseraceae) in South America and its relationship to Bursera. Kew Bulletin. 34: 569-587. como diferencial de estos géneros es el número de pétalos. Él plantea que en el género Commiphora las flores masculinas tienen cuatro pétalos y ocasionalmente cinco, mientras que en este estudio se observó que las especies cubanas generalmente presentan cinco pétalos, carácter del género Bursera. Otro carácter a tener en cuenta es la corola, Hutchinson (1969), plantea que los dos géneros se pueden separar, pues la corola en Bursera es imbricada y en Commiphora es valvar, mientras que De Candolle (1825)De Candolle AP. 1825. Bursera. Prodromus Systematis Nauralis Regni Vegetabilis. 2: 73. describe la corola de Bursera de tipo valvar y Hooker (1862)Hooker JD. 1862. Burseraceae in Betham & Hooker, Genera Plantarum 1: 321-327. la identifica como valvar no duplicada a rarísima imbricada. En el presente estudio la corola en las especies de Bursera coinciden con el criterio de Hooker y De Candolle.

A partir de los criterios de varios autores referentes a las características morfológicas de ambos géneros, se pudo observar que existen diferencias entre los mismos. Engler (1931)Engler A. 1931. Burseraceae. Engler & Prantl, Die Naturlichen Pflanzenfamilien. Band 19A: 410-443. en su figura 201E muestra que en Bursera graveolens (H.B.K.) Triana & Planch los estambres se disponen en dos verticilos a diferentes alturas como en las flores masculinas de Commiphora madagascariensis Jacq., especie tipo del género. Esta característica es observada solo para B. graveolens, no siendo así en el resto de las especies, que presentan los estambres, dispuestos en dos verticilos, pero a la misma altura, disposición mencionada por Moncada (1989)Moncada M. 1989. Reporte del género Commiphora Jacq. (Burseraceae) para Cuba. Revista del Jardín Botánico Nacional. 10: 3-10. para las especies B. angustata, B. glauca y B. inaguensis.

La filogenia mostrada en este estudio demostró que todas las especies cubanas se ubicaron dentro del clado de especies antillanas y dentro del complejo Simaruba, con muy buen soporte estadístico. Este resultado coincide con la sugerencia previa de que las especies cubanas transferidas a Commiphora (Moncada, 1989Moncada M. 1989. Reporte del género Commiphora Jacq. (Burseraceae) para Cuba. Revista del Jardín Botánico Nacional. 10: 3-10.), son en realidad especies del género Bursera (Weeks y Simpson, 2004Weeks A, Simpson B. 2004. Molecular genetic evidence for interspecific hybridization among endemic Hispaniolan Bursera (Burseraceae). American Journal of Botany. 91: 976-984.). Otros estudios moleculares (Weeks y Simpson, 2007Weeks A, Simpson B. 2007. Molecular phylogenetic analysis of Commiphora (Burseraceae) yields insight on the evolution and historical biogeography of an "impossible" genus. Molecular Phylogenetics and Evolution. 42: 62-79.), a través de un consenso estricto combinando los datos de las secuencias de Commiphora, han aclarado la posición de especies con afinidad intermedia entre los dos géneros, como es el caso de B. leptophloeos, que había sido ubicada en el género Commiphora (Weeks y Simpson, 2007Weeks A, Simpson B. 2007. Molecular phylogenetic analysis of Commiphora (Burseraceae) yields insight on the evolution and historical biogeography of an "impossible" genus. Molecular Phylogenetics and Evolution. 42: 62-79.). Una revisión de ejemplares de herbario de B. inaguensis de las Bahamas, confirma que las colecciones cubanas difieren en cuanto al largo del peciolo y de las inflorescencias, lo que hace probable que estemos ante la presencia de especies distintas, de ahí que se presente en diferentes posiciones dentro de la filogenia.

El tiempo estimado de diversificación de Bursera, sugiere que la riqueza de los bosques tropicales secos estacionarios mesoamericanos, se deriva de una alta especiación desde el Mioceno en adelante (De Nova et al., 2012De Nova JA, Montero JC, Medina-Lemos R, Rosell J, Weeks A, Olson ME, et al. 2012. Insights into the historical construction of species-rich Mesoamerican Seasonally Dry Tropical Forests: the diversification of Bursera (Burseraceae, Sapindales). New Phytologist. 193: 276-287), articulada a los cambios de hábitat, durante un período de aumento de la aridez resultante principalmente del enfriamiento global y las sombras de lluvia regionales. Mientras que el género Bursera, presenta cerca de 50 Ma de edad, la mayor parte de las especies son mucho más jóvenes. Las especies del clado antillano dentro de la sección Bursera, datan de 12.9 Ma atrás y la sección Bullockia después de la divergencia de B. tecomaca. Todos comenzaron a generar especies existentes entre 20 y 17.5 millones de años atrás, una época en la que la tendencia a la aridificación del Mioceno alcanzó su punto máximo (Graham, 2010Graham A. 2010. Late Cretaceous and Cenozoic history of Latin American vegetation and terrestrial environments. St Louis, MO, USA: Missouri Botanical Garden Press.). Las secciones Bursera y Bullockia exhiben tiempos de espera casi paralelos entre su diferenciación en el Eoceno más temprano y el inicio de su radiación en el Mioceno. Los resultados combinados de los análisis de datación y las pruebas de diversificación indican que varios linajes dentro de Bursera, comenzaron su diversificación consecutivamente y sin involucrar cambios de hábitat (De Nova et al., 2012De Nova JA, Montero JC, Medina-Lemos R, Rosell J, Weeks A, Olson ME, et al. 2012. Insights into the historical construction of species-rich Mesoamerican Seasonally Dry Tropical Forests: the diversification of Bursera (Burseraceae, Sapindales). New Phytologist. 193: 276-287). Durante la primera mitad del Mioceno, se observa un proceso caracterizado por el aumento de la especiación.

CONCLUSIONES

Los análisis de los caracteres morfológicos y moleculares realizados en este estudio sumado a los realizados en estudios previos demostraron la estrecha relación que existe entre los géneros Bursera y Commiphora. Además, se demuestra que el carácter tipo de polen no es conclusivo para la delimitación de ambos géneros. Se reafirma la inclusión en el género Bursera de las especies propuestas anteriormente como Commiphora glauca, C. inaguensis y C. angustata. Se apoya la monofilia del género Bursera, donde todas las especies cubanas se ubican dentro del clado de especies antillanas y dentro del complejo Simaruba. La reconstrucción de la historia evolutiva de Bursera, proporciona conocimientos de los procesos que llevaron a una alta riqueza de especies en los bosques tropicales secos de Mesoamérica. Bursera es diferenciada en el Eoceno más temprano, y poco después se dividió en sus dos linajes principales (Bursera y Bullockia). En el Mioceno temprano, estos dos linajes se iniciaron casi en paralelo y dieron lugar a la mayoría de sus especies. El principal proceso que impulsó la diversificación de Bursera, fue la alta especiación. La tasa de diversificación de las especies antillanas es de aproximadamente 12.9 Ma. Las especies cubanas incluidas en el clado antillano presenta un tiempo de divergencia de 5.3 Ma.